Na zbiory Działu Sztuki, liczące około 5000 pozycji, składa się kilka interesujących kolekcji. Swoje stałe miejsce ekspozycji w willi "Koliba" ma rękodzieło artystyczne w stylu zakopiańskim a kolekcja dzieł Władysława Hasiora, prezentowana jest w galerii jego imienia. Pozostałe pokazywane są na wystawach czasowych w Galerii im. Włodzimierza i Jerzego Kulczyckich.
Bez wątpienia największą z nich tworzą obrazy, grafiki i rysunki o tematyce tatrzańskiej, jaka pojawiła się w sztuce polskiej zaczynając od pierwszej połowy XIX w. Początkowo modne były nastrojowe krajobrazy oddające grozę i tajemniczość gór. W 1837 r. Jan Nepomucen Głowacki namalował Morskie Oko - pierwszy w polskim malarstwie krajobraz tatrzański, wyznaczając tym samym początek historii naszego górskiego pejzażu. W zbiorach Muzeum Tatrzańskiego znajduje się akwarelowa kopia Morskiego Oka pędzla Jana Kantego Wojnarowskiego z ok. 1860 r. Do najstarszych pejzaży tatrzańskich należą również dzieła Alfreda Schouppégo Łomnica i Dolina Strążyska. W zbiorach Działu Sztuki znajduje się spory zbiór akwarel i grafik Walerego Eljasza, popularnego malarza krakowskiego, blisko związanego z Tatrami działacza Towarzystwa Tatrzańskiego. Z późniejszych artystów należy przede wszystkim wymienić Leona Wyczółkowskiego, Aleksandra Mroczkowskiego i innych, mniej znanych, jak Stefan Filipkiewicz, Maks Haneman, Wanda Gentil Tippenhauer, Rafał Malczewski, Alfred Terlecki. W zbiorach pejzażu najliczniej (30 obrazów) reprezentowany jest zakopiański malarz Stanisław Gałek (1876-1961), uczeń Jana Stanisławskiego.
Dużą kolekcją jest również zbiór portretów, na który składają się wykonane w różnych technikach dzieła przedstawiające znanych w Zakopanem artystów, polityków, sportowców, a także typy górali. Są tu portrety patrona Muzeum, dra Tytusa Chałubińskiego, Stanisława Witkiewicza (malował go między innymi Jacek Malczewski), słynnego góralskiego gawędziarza i muzykanta Jana Krzeptowskiego Sabały, górali-przewodników, jak np. portret Wojciecha Roja pędzla Stanisława Witkiewicza oraz pastele wykonywane przez Stanisława Ignacego Witkiewicza (Witkacego) w jego sławnej "Firmie Portretowej".